Главный православный храм города возвышается на вершине Красной горы, на территории бывшего кремля. Он виден практически из любой точки Болхова. Собор снискал славу основного исторического и экскурсионного объекта города. Первое упоминание в летописи датируется 1625 годом. В 1671 году церковь перестроили. В 1841 году началось возведение нового каменного собора в русско-византийском стиле по проекту архитектора Павла Малахова. В 1930 году храм закрыли, в 1970-х годах его законсервировали. В 2004 году началась активная реставрация. В 2010 году Банк России выпустил трехрублевую серебряную монету с изображением святыни.